Los restos arqueológicos indican que la isla fue habitada por primera vez hace 3800-5000 años por los Red Paint People. Más tarde, se convirtió en territorio abenaki. Los europeos la visitaron en el siglo XVI, y el capitán inglés Martin Pring bautizó el archipiélago como Islas Fox en 1603. El primer asentamiento inglés permanente se produjo en 1766, cuando llegó Thaddeus Carver, de Marshfield (Massachusetts), y más tarde compró 700 acres (2,8 km2) a Thomas Cogswell en la orilla sur, cerca de lo que se conocería como Carver’s Harbor.
Pronto le siguieron otros para establecer la remota comunidad pesquera y agrícola del Golfo de Maine. Se considera que las primeras familias de Vinalhaven fueron Arey, Calderwood, Carver, Coombs, Dyer, Ginn, Greem, Hopkins, Lane, Leadbetter, Norton, Philbrook, Pierce, Roberts, Smith, Warren y Vinal. El 25 de junio de 1789, Vinalhaven se constituyó como ciudad, con el nombre de John Vinal. Vinal no era un residente de la isla, sino el agente que solicitó a la Corte General de Maine la incorporación del nuevo municipio; no obstante, el nombre se mantuvo. En 1847, la isla de North Fox se separó y se convirtió en un municipio independiente llamado North Haven.
La pesca, la construcción naval, la tala de árboles y el transporte marítimo fueron los primeros negocios importantes en Vinalhaven. En 1826 se descubrió granito de alta calidad y Vinalhaven se convirtió en uno de los mayores centros de extracción de Maine durante el siglo siguiente. En la actualidad, la isla está salpicada de viejas canteras abandonadas, muchas de las cuales se han llenado de agua subterránea y son lugares de baño populares para residentes y visitantes. El granito gris rosado de Vinalhaven, excavado por la Bodwell Granite Company, puede verse en el edificio del Departamento de Estado de Washington, en el puente de Brooklyn de la ciudad de Nueva York y en el edificio de la Union Mutual Life Insurance de Boston.
El granito se enviaba para las aduanas y las oficinas de correos de Nueva York; San Luis; Kansas City; Búfalo, etc.Louis, Kansas City, Buffalo, etc.; la estación de ferrocarril y la Junta de Comercio de Chicago; el Monumento a Washington y los edificios de oficinas federales de la capital; la estación de ferrocarril de Pensilvania y el Templo Masónico de Filadelfia; así como mansiones privadas, monumentos, puentes, presas y miles de toneladas de adoquines para las calles de Portland, Boston, Nueva York, Newark, Filadelfia y otras ciudades. Las canteras de Vinalhaven eran las únicas lo suficientemente profundas como para proporcionar las ocho enormes columnas pulidas que se pedían en los planos originales del ábside de la catedral de San Juan el Divino de Nueva York; por desgracia, las enormes columnas se rompieron por su propio peso, y al final hubo que juntar más de una pieza de granito para crear cada columna. Las canteras también proporcionaron la piedra de los cimientos de la catedral.
Vinalhaven, una destacada comunidad de pescadores de langostas, tiene derechos de pesca en gran parte de la bahía de Penobscot y sus aguas mar adentro. Alrededor de Vinalhaven hay diez grandes caladeros que los pescadores de la isla y algunos de la isla de Matinicus han utilizado durante siglos para capturar peces de fondo como el bacalao, el eglefino, el abadejo, la merluza, la langosta, las vieiras y el fletán. Las gambas, el cazón, la caballa y el arenque también abundan en las aguas de Vinalhaven. Los pescadores de langostas de Vinalhaven fueron los primeros del país en sindicarse. Comenzaron a organizarse en el invierno de 2012-13, tras la frustración por los bajos precios de la langosta que se les pagaba y los desacuerdos con los dirigentes de la Asociación de Langosteros de Maine.
La película de 2006 Islander se filmó, en parte, en Vinalhaven; algunos de los lugareños actuaron en la película.
Vinalhaven fue noticia en marzo de 2020 durante la crisis del COVID-19 después de que un grupo de residentes de la isla cortara un árbol y lo arrastrara hasta la carretera en un intento de poner en cuarentena por la fuerza a tres compañeros de piso con matrícula de otro estado que creían que podían tener el virus.
Vinalhaven fue el escenario de un asesinato con hacha en el verano de 2020.