A régészeti leletek szerint a szigetet először 3800-5000 évvel ezelőtt a Red Paint People nép lakta. Később abenaki terület lett. A 16. században európaiak is meglátogatták, és Martin Pring angol kapitány 1603-ban Fox-szigeteknek nevezte el a szigetcsoportot. Az első állandó angol településre 1766-ban került sor, amikor Thaddeus Carver a massachusettsi Marshfieldből megérkezett, és később 700 hektárt (2,8 km2) vásárolt Thomas Cogswelltől a déli parton, a Carver’s Harbor néven ismertté vált terület közelében.
Mások hamarosan követték, hogy létrehozzák a Maine-öböl távoli halász- és gazdálkodó közösségét. Vinalhaven első családjainak Arey, Calderwood, Carver, Coombs, Dyer, Ginn, Greem, Hopkins, Lane, Leadbetter, Norton, Philbrook, Pierce, Roberts, Smith, Warren és Vinal tekinthető. 1789. június 25-én Vinalhaven várossá alakult, és John Vinalról nevezték el. Vinal nem volt a sziget lakója, csupán az ügynök, aki a Maine-i Törvényszékhez folyamodott az új település megalapítása érdekében; ennek ellenére a név megmaradt. 1847-ben a North Fox-sziget elszakadt, és North Haven néven külön településsé vált.
A halászat, a hajóépítés, a fakitermelés és a hajózás fontos korai vállalkozások voltak Vinalhavenen. 1826-ban kiváló minőségű gránitot fedeztek fel, és Vinalhaven a következő évszázadra Maine egyik legnagyobb kőbányászati központjává vált. Ma a szigetet elhagyott régi kőbányák tarkítják, amelyek közül sok azóta feltöltődött talajvízzel, és a lakosok és a látogatók körében egyaránt népszerű fürdőhelyek. A Bodwell Granite Company által kitermelt rózsaszürke Vinalhaven gránitot láthatjuk a washingtoni State Department Buildingben, a New York-i Brooklyn Bridge-en és a bostoni Union Mutual Life Insurance Buildingben.
Granitot szállítottak vámházak és postahivatalok számára New Yorkba; St. Louisba; Kansas Citybe; Buffalóba stb.; a chicagói vasútállomásra és a Kereskedelmi Hivatalba; a washingtoni emlékműhöz és a fővárosi szövetségi irodaépületekhez; a pennsylvaniai vasútállomásra és a philadelphiai szabadkőműves templomba; valamint magánházakba, emlékművekbe, hidakba, gátakba, és több ezer tonna burkolólapot Portland; Boston; New York; Newark; Philadelphia és más városok utcáira. A vinalhaveni kőbányák voltak az egyetlenek, amelyek elég mélyek voltak ahhoz, hogy a New York-i Szent János-székesegyház apszisának eredeti terveiben előírt nyolc hatalmas csiszolt oszlopot előállítsák; sajnos a hatalmas oszlopok a saját súlyuk alatt összetörtek, és végül egynél több gránitdarabot kellett összeállítani az egyes oszlopok elkészítéséhez. A kőbányák alapkövet is szolgáltattak a katedrális számára.
A Vinalhaven neves homárhalász közösség, amely a Penobscot-öböl nagy részére és a part menti vizekre vonatkozó halászati jogokkal rendelkezik. Vinalhaven körül tíz fő halászterület van, amelyeket a sziget halászai és néhány Matinicus Isle-i halász évszázadok óta használnak olyan szárazföldi halak, mint a tőkehal, foltos tőkehal, pollock, szürke tőkehal, homár, fésűkagyló és laposhal kifogására. A Vinalhaven körüli vizekben a garnélarák, a kutyahal, a makréla és a hering is bőségesen megtalálható. A vinalhaveni homárhalászok voltak az elsők az országban, akik szakszervezetet alapítottak. A szervezkedés 2012-13 telén kezdődött, miután csalódtak a nekik fizetett alacsony homárárak és a Maine-i Homstermen’s Associations vezetőségével való nézeteltérések miatt.
A 2006-os Islander című filmet részben Vinalhavenen forgatták; a helyiek közül néhányan szerepeltek a filmben.
Vinalhaven 2020 márciusában a COVID-19 válság idején került be a hírekbe, miután a sziget lakosainak egy csoportja kivágott egy fát, és az útra vonszolta, hogy erőszakkal karanténba helyezzen három lakótársat, akiknek külföldi rendszámtáblájuk volt, és akikről azt hitték, hogy vírusfertőzöttek.
Vinalhaven volt egy baltás gyilkosság helyszíne 2020 nyarán.