Piața a fost deschisă la 1 septembrie 1997. Mai mult de 13.000 de persoane au participat la pistă în ziua deschiderii. Hipodromul a folosit mai multe abordări neconvenționale de construcție și de afaceri. Au construit una dintre cele mai mari piste ca mărime din țară, dar au construit un clubhouse relativ mic. De asemenea, au construit OTB-uri înainte de deschiderea pistei. Hipodromul a încheiat, de asemenea, o înțelegere cu Maryland pentru a opri cursele din Maryland în timpul reuniunii de cai pur-sânge de la Colonial Downs, deși acest lucru s-a încheiat ulterior. Terenul pe care este construit hipodromul a fost obținut printr-un proces de expropriere intentat de statul Virginia împotriva unei familii afro-americane/nativ-americane (Tero Johnson) care deținea majoritatea terenului încă din 1863.
Până în 2005, hipodromul a fost administrat de Maryland Jockey Club în cadrul unui acord complicat cu autoritățile de reglementare din Virginia și Maryland și cu Maryland-Virginia Racing Circuit. Hipodromul a avut un succes destul de mare și a oferit curse bune pe timp de vară pe gazon în divizia de trei ani pe gazon, în mod tradițional slabă. Pista a organizat două etape ale cursei anuale Jacobs Investments Grand Slam of Grass. Acest eveniment a constat în Colonial Turf Cup și Virginia Derby de la Colonial Downs, Secretariat Stakes de la Arlington Park și Breeders’ Cup Turf.
Piața a solicitat 25 de întâlniri cu pur-sânge în 2009, în scădere de la 45 în 2008. În urma negocierilor cu călăreții de la hipodrom și cu Commonwealth of Virginia, hipodromul a organizat 40 de date cu cai pur-sânge. Programul s-a desfășurat inițial între 12 iunie și 4 august 2009, dar ulterior a fost devansat cu o săptămână. Acest lucru a permis hipodromului să organizeze curse live în ziua Belmont Stakes, 6 iunie. Întâlnirea de toamnă a avut 36 de date, de la 8 septembrie la 7 noiembrie. Întâlnirea de harness a fost programată pentru a se încheia în weekendul Breeders’ Cup.
Colonial Downs nu a mai oferit curse de pur-sânge din 2013, din cauza unei dispute între conducerea pistei și grupurile de călăreți. Cursele de harness s-au încheiat în anul următor, iar toate site-urile de pariuri afiliate pistei au fost închise în aprilie 2015. Hipodromul a intentat un proces la Curtea Districtuală a Statelor Unite pentru Districtul de Est al Virginiei, căutând să obțină claritate în legile recent modificate ale statului privind cursele de cai, dar cazul a fost respins de Curtea Districtuală la 24 noiembrie 2015.
În noiembrie 2015, Colonial Downs nu a primit date de curse pentru 2016 din partea Virginia Racing Commission. În pronunțarea deciziei lor, comisarii au declarat că Colonial Downs „a dat dovadă de un dispreț insensibil față de industrie” atunci când a renunțat la licența de curse nelimitate în 2014. Un purtător de cuvânt al Jacobs Entertainment a declarat că au fost epuizate toate opțiunile pentru a menține pista deschisă.
În aprilie 2018, Virginia a promulgat o lege care permite folosirea mașinilor de curse istorice (asemănătoare cu aparatele de sloturi) pe pistă și în sălile de pariuri din afara pistei, într-un efort de a face ca redeschiderea pistei să fie viabilă din punct de vedere economic. Câteva săptămâni mai târziu, hipodromul a fost cumpărat de Revolutionary Racing, un grup de investitori și directori de jocuri de noroc din Chicago, pentru un preț de peste 20 de milioane de dolari. Revolutionary Racing, alături de alți investitori, a format apoi Colonial Downs Group, care deține în prezent pista. Colonial Downs a organizat prima sa cursă din 2013 încoace pe 8 august 2019.