Rămășițele arheologice indică faptul că insula a fost locuită pentru prima dată acum 3800-5000 de ani de către Poporul Vopselelor Roșii. Ulterior, a devenit teritoriu Abenaki. Europenii au vizitat-o în secolul al XVI-lea, iar căpitanul englez Martin Pring a numit arhipelagul Fox Islands în 1603. Prima așezare engleză permanentă a avut loc în 1766, când a sosit Thaddeus Carver din Marshfield, Massachusetts, care mai târziu a cumpărat 700 de acri (2,8 km2) de la Thomas Cogswell pe țărmul sudic, în apropierea a ceea ce avea să devină cunoscut sub numele de Carver’s Harbor.
În scurt timp au urmat și alții care au înființat această comunitate îndepărtată de pescari și agricultori în Golful Maine. Primele familii din Vinalhaven sunt considerate a fi Arey, Calderwood, Carver, Coombs, Dyer, Ginn, Greem, Hopkins, Lane, Leadbetter, Norton, Philbrook, Pierce, Roberts, Smith, Warren și Vinal. La 25 iunie 1789, Vinalhaven a fost încorporat ca oraș, numit după John Vinal. Vinal nu era un rezident al insulei, ci doar agentul care a depus o petiție la Curtea Generală din Maine pentru a încorpora noul municipiu; cu toate acestea, numele a rămas. În 1847, North Fox Island s-a separat și a devenit un municipiu separat numit North Haven.
Pescuitul, construcțiile navale, exploatarea forestieră și transportul maritim au fost importante afaceri timpurii pe Vinalhaven. Granitul de înaltă calitate a fost descoperit în 1826, iar Vinalhaven a devenit unul dintre cele mai mari centre de exploatare a carierelor din Maine pentru secolul următor. Astăzi, insula este presărată cu cariere vechi abandonate, multe dintre ele umplându-se între timp cu apă subterană și fiind locuri de înot populare atât pentru rezidenți, cât și pentru vizitatori. Granitul Vinalhaven de culoare gri-roz, excavat de Bodwell Granite Company, poate fi văzut în clădirea Departamentului de Stat din Washington, în podul Brooklyn din New York și în clădirea Union Mutual Life Insurance din Boston.
Granitul a fost expediat pentru vămile și oficiile poștale din New York; St. Louis; Kansas City; Buffalo, etc.; gara feroviară și Board of Trade din Chicago; Monumentul Washington și clădirile federale de birouri din Capitală; gara Pennsylvania Railroad Station și Templul masonic din Philadelphia; precum și vile private, monumente, poduri, baraje și mii de tone de pavele pentru străzile din Portland; Boston; New York; Newark; Philadelphia și alte orașe. Carierele din Vinalhaven au fost singurele suficient de adânci pentru a furniza cele opt coloane imense și lustruite cerute în planurile inițiale pentru absida Catedralei Saint John the Divine din New York; din păcate, coloanele masive s-au rupt sub propria greutate și, în cele din urmă, a trebuit să fie asamblate mai multe bucăți de granit pentru a crea fiecare coloană. Carierele au furnizat, de asemenea, piatră de fundație pentru catedrală.
Comunitate renumită pentru pescuitul de homari, Vinalhaven are drepturi de pescuit asupra unei mari părți din Golful Penobscot și a apelor sale din larg. Există zece mari zone de pescuit în jurul Vinalhaven pe care pescarii de pe insulă și unii pescari din Insula Matinicus le folosesc de secole pentru a captura pești de sol precum cod, eglefin, pollock, merluciu, homar, scoici și halibut. Creveții, câinele de mare, macroul și heringul sunt, de asemenea, abundente în apele din jurul Vinalhaven. Pescarii de homari din Vinalhaven au fost primii din țară care s-au sindicalizat. Aceștia au început să se organizeze în iarna 2012-2013, după ce au fost frustrați de prețurile mici la homar care le erau plătite și de dezacordurile cu conducerea Asociației homarilor din Maine.
Filmul Islander din 2006 a fost filmat, parțial, în Vinalhaven; unii dintre localnici au jucat în film.
Vinalhaven a făcut știri în martie 2020, în timpul crizei COVID-19, după ce un grup de locuitori ai insulei a tăiat un copac și l-a târât pe șosea în încercarea de a pune cu forța în carantină trei colegi de cameră cu numere de înmatriculare din afara statului despre care credeau că ar putea avea virusul.
Vinalhaven a fost scena unei crime cu toporul în vara anului 2020.
.