La piste a ouvert le 1er septembre 1997. Plus de 13 000 personnes ont fréquenté la piste le jour de l’ouverture. La piste a utilisé plusieurs approches de construction et d’affaires non conventionnelles. Ils ont construit l’une des plus grandes pistes en taille dans le pays mais ont construit un clubhouse relativement petit. Ils ont également construit des OTB avant l’ouverture de la piste. L’hippodrome a également conclu un accord avec le Maryland pour empêcher les courses du Maryland pendant la réunion des pur-sang de Colonial Downs, bien que cet accord ait pris fin par la suite. Le lopin de terre sur lequel est construit l’hippodrome a été obtenu grâce à un procès d’éminence domaniale intenté par l’État de Virginie contre une famille afro-américaine/amérindienne (Tero Johnson) qui possédait la majorité du terrain depuis 1863.
Jusqu’en 2005, l’hippodrome était géré par le Maryland Jockey Club en vertu d’un accord compliqué avec les régulateurs de la Virginie et du Maryland et le Maryland-Virginia Racing Circuit. L’hippodrome a connu un certain succès et a offert de bonnes courses sur gazon en été dans la division traditionnellement pauvre des trois ans sur gazon. L’hippodrome a organisé deux étapes du Grand Slam of Grass annuel de Jacobs Investments. Cet événement comprenait la Colonial Turf Cup et le Virginia Derby de Colonial Downs, les Secretariat Stakes d’Arlington Park et la Breeders’ Cup Turf.
L’hippodrome a demandé 25 dates de courses de pur-sang en 2009, contre 45 en 2008. Après des négociations avec les cavaliers de l’hippodrome et le Commonwealth de Virginie, l’hippodrome a organisé 40 dates de courses de pur-sang. Le calendrier s’étendait initialement du 12 juin au 4 août 2009, mais a été avancé d’une semaine. Cela a permis à l’hippodrome d’organiser des courses en direct le jour des Belmont Stakes, le 6 juin. La rencontre automnale de courses attelées s’est déroulée sur 36 dates, du 8 septembre au 7 novembre. La réunion de harnais a été programmée pour se terminer le week-end de la Breeders’ Cup.
Colonial Downs n’a pas proposé de courses de pur-sang depuis 2013, en raison d’un différend entre la direction de la piste et les groupes de cavaliers. Les courses attelées ont pris fin l’année suivante, et tous les sites de paris affiliés à l’hippodrome ont été fermés en avril 2015. La piste a intenté un procès devant le tribunal de district des États-Unis pour le district est de la Virginie, cherchant à clarifier les lois sur les courses de chevaux récemment amendées par l’État, mais l’affaire a été rejetée par le tribunal de district le 24 novembre 2015.
En novembre 2015, Colonial Downs s’est vu refuser les dates de courses 2016 par la Commission des courses de Virginie. En rendant leur décision, les commissaires ont déclaré que Colonial Downs « a fait preuve d’un mépris insensible pour l’industrie » lorsqu’il a renoncé à sa licence de course illimitée en 2014. Un porte-parole de Jacobs Entertainment a déclaré que toutes les options pour garder la piste ouverte ont été épuisées.
En avril 2018, la Virginie a promulgué une loi autorisant les machines de course historiques (similaires aux machines à sous) sur la piste et dans les salons de paris hors piste, dans le but de rendre économiquement viable la réouverture de la piste. Quelques semaines plus tard, l’hippodrome a été acheté par Revolutionary Racing, un groupe d’investisseurs et de dirigeants de jeux basé à Chicago, pour un prix de plus de 20 millions de dollars. Revolutionary Racing et d’autres investisseurs ont ensuite formé le Colonial Downs Group, qui est actuellement propriétaire de la piste. Colonial Downs a tenu sa première course depuis 2013 le 8 août 2019.