Frontiers in Systems Neuroscience

Introduction

Autobiographical memory is often described in terms of two types of long-term memory, semantic (knowledge about the self) and episodic (event-specific knowledge related to past personal experiences) memory (Tulving, 2002). O componente de memória episódica é considerado a característica definidora da recuperação de memória autobiográfica, pois permite que eventos passados sejam lembrados com riqueza de detalhes (Conway, 2001; Rubin, 2005). Ao recordar, a memória episódica reconstrói ativamente uma experiência autobiográfica associando diferentes detalhes experienciais, incluindo os elementos perceptuais e conceituais (Bartlett, 1932; Schacter e Addis, 2007; Schacter et al., 2011; Sheldon e Levine, 2016). Aqui, propomos que esta característica reconstrutiva da memória episódica permita diferentes formas de memória autobiográfica através da construção de representações de memória com diferentes combinações de detalhes. Especificamente, sugerimos que os eventos autobiográficos possam ser representados e lembrados como experiências conceituais ou perceptuais e que essas formas: (a) dependem de diferentes mecanismos neurais; e (b) contribuem para diferentes funções da memória, particularmente quando a memória é usada para resolver um problema atual ou direcionar uma ação futura (por exemplo, Vandermorris et al., 2013; Madore et al., 2016; Schacter et al., 2017; Mar e Spreng, 2018).

Nas seções seguintes, expandimos estes dois pontos explorando a natureza e as razões para uma divisão perceptual/conceitual dentro da memória autobiográfica episódica. Primeiro revisamos como estas diferentes representações autobiográficas episódicas (uma representação conceptual e uma representação perceptiva) emergem das teorias da organização da memória autobiográfica. Em seguida, descrevemos achados neuroimagráficos que sugerem que essas formas de lembrar o mapa em sistemas de processamento de informação dissociável no cérebro. Também revisamos trabalhos que mostram como o hipocampo anterior e posterior facilita a atividade dentro desses sistemas de processamento em larga escala. Finalmente, inspirados pela pesquisa sobre como a memória autobiográfica episódica serve a uma variedade de funções não-memoriais, incluindo decisões de direção e comportamentos futuros (por exemplo, Pillemer, 2003; Alea e Bluck, 2007), discutimos cenários de tomada de decisão que se beneficiam da tomada de uma forma perceptiva vs. conceitual de lembrar. Aqui, também notamos como as distinções na lembrança podem se estender a outras funções autobiográficas não diretivas (auto e sociais).

Theories of Autobiographical Memory Access and Organization

Quando se recupera experiências autobiográficas, a memória episódica suporta a capacidade de lembrar ricamente uma experiência como ela ocorreu durante um tempo e lugar específico (Tulving, 2002; Szpunar e McDermott, 2009). Durante a recuperação, esses processos de memória episódica constroem uma representação detalhada da memória, associando diferentes tipos de informações de eventos processados por sistemas componentes distintos (por exemplo, detalhes visuais, detalhes auditivos, informações conceitualizadas; Greenberg e Rubin, 2003; Rubin, 2005; Moscovitch et al., 2016). Esta característica construtiva da memória episódica significa que múltiplos tipos de representações de memória autobiográfica podem ser formados por diferentes combinações – e pesos relativos – dos processos componentes (Rubin, 2006; St. Jacques et al., 2011; Cabeza e Moscovitch, 2013; Moscovitch et al., 2016).

Uma teoria de organização do conhecimento autobiográfico sugere que uma distinção em como as representações de memória autobiográfica são formadas é como eventos episódicos principalmente conceituais ou perceptuais. De acordo com esta teoria, a informação de eventos autobiográficos é armazenada em uma hierarquia, em diferentes níveis de abstração (períodos de vida, eventos gerais, eventos específicos, conhecimento específico do evento; Conway e Pleydell-Pearce, 2000; Conway, 2005). Uma possibilidade é que informações episódicas (ou seja, detalhes) sobre um evento sejam simultaneamente armazenadas em diferentes níveis dentro desta estrutura organizacional, com os detalhes conceitualizados (por exemplo, “Eu me lembro deste evento carinhosamente quando estava me apaixonando naquele momento e ali”) e detalhes perceptuais contextualizados da mesma memória armazenada separadamente (por exemplo, “Nós sentamos de braço dado em um banco de piquenique em Paris”; Conway e Pleydell-Pearce, 2000; Conway et al., 2016). Esta possibilidade leva à teoria de que, dependendo da razão para recordar o passado (ou seja, se os elementos conceptuais vs. perceptuais são enfatizados na recuperação), processos componentes díspares serão engajados para ativar os detalhes associados (Burt et al.., 2003).

Em outras palavras, uma pessoa pode adotar diferentes estratégias de memória para a recuperação da memória autobiográfica, uma idéia apoiada por pesquisas clássicas (por exemplo, Schank e Abelson, 1977; Reiser et al., 1985), bem como descobertas mais recentes (Brown, 2005; Ford et al., 2011; D’Argembeau et al., 2013; Sheldon e Chu, 2017). Mais especificamente, propomos que existem diferentes colecções de processos componentes que serão activados e enfatizados em diferentes graus para permitir uma forma conceptual ou perceptiva de memorização. Na próxima seção, propomos como essa divisão cognitiva também se reflete em padrões de ativação neural (Figura 1).

Sistemas Neurais Distintos para Formas de Memória Autobiográfica Episódica

Autobiográfica a pesquisa de memória tem notado distinções neurais entre memória episódica (That time I was funny) ou semântica (I am funny) conhecimento autobiográfico (Tulving, 1972; para exemplos mais recentes, veja Burianova et al, 2010; Brown et al., 2018), e ainda menos estudos têm analisado as distinções em diferentes formas de memória autobiográfica episódica. Nossa proposta de divisão entre memória conceitual e perceptual assume que diferentes detalhes de memória episódica de um evento lembrado são usados para formar a representação subjacente, que é refletida no cérebro. As evidências de como essa divisão se reflete no cérebro vêm de uma divisão relatada dentro da rede padrão – uma coleção de regiões cerebrais que se sobrepõem consideravelmente à rede de memória autobiográfica – que se assemelha à memória conceitual e perceptiva (Buckner et al., 2008; Spreng et al., 2009; Andrews-Hanna et al., 2014). Esta pesquisa descreveu dois subsistemas corticais da rede padrão que acessam e processam diferentes tipos de informação auto-gerada. Um circuito, denominado subsistema dorsal-medial, está envolvido no processamento da informação conceptual e esquemática armazenada relacionada com as experiências de uma pessoa. O subsistema dorsal-medial é composto por regiões cerebrais implicadas no processamento avaliativo, esquemático e baseado na visão, e é usado para formar representações abstratas de experiências perceptuais (por exemplo, Yarkoni et al., 2008; Binder et al., 2009; Binder e Desai, 2011; Lin et al., 2016). Outro circuito, denominado subsistema medial-temporal, está envolvido no processamento de informação auto-gerada perceptiva e baseada em imagens. As regiões cerebrais envolvidas neste circuito são aquelas envolvidas no processamento perceptual e contextual (por exemplo córtex retrosplenial, córtex parahipocampal, lóbulo parietal inferior), permitindo a este subsistema formar representações de eventos mentais reativando o que foi vivenciado externamente (visto, ouvido) durante o evento.

Outras evidências neurais para uma divisão neural entre lembrança conceitual e perceptual vêm de um modelo de memória que propõe subsistemas similares à rede padrão para formas de recuperação de memória de reconhecimento. Este modelo propõe dois subsistemas mnemônicos que emergem dos lobos temporais mediais (MTLs) para acessar diferentes conteúdos episódicos (Ranganath e Ritchey, 2012; Ritchey et al., 2015; Reagh e Ranganath, 2018). Existe um subsistema de lóbulo temporal anterior que liga a região da LTM implicada no processamento conceitual (ou seja, córtex perirrinal) a algumas das regiões encontradas dentro do subsistema dorsal-medial para a recuperação do conhecimento conceitual e àquelas importantes para a avaliação da informação . Existe também uma rede medial posterior que liga a região da LTM implicada no processamento de informação contextual externa (ou seja, o córtex parahipocampal) a regiões encontradas dentro do subsistema medial-temporal que suportam a recuperação de elementos situacionais específicos de um evento encontrado (por exemplo córtex retrosplenial) assim como o processamento perceptual (por exemplo, córtex visual).

Sugerimos que uma divisão similar do subsistema existe para a recuperação de detalhes conceituais ou perceptuais episódicos de memórias autobiográficas e a pesquisa já começou a fornecer evidências de suporte (Figura 1). Existem estudos comparando a atividade neural durante diferentes estágios da recuperação da memória autobiográfica: durante um acesso precoce versus um estágio posterior de elaboração da memória autobiográfica. Durante o estágio inicial de acesso, informações de ordem superior sobre um evento são recuperadas e avaliadas, exigindo o “sistema conceitual” da memória autobiográfica. Durante a fase de elaboração posterior, os detalhes perceptuais e experimentais de um evento são acessados, exigindo o “sistema perceptual” (Addis et al., 2007; St. Jacques et al., 2011; McCormick et al., 2015). Outras pesquisas sobre memória autobiográfica têm analisado regiões neurais que suportam a recuperação de eventos autobiográficos gerais vs. específicos, reminiscentes da nossa proposta de divisão entre memória conceitual e perceptual (Addis et al., 2004; Levine et al., 2004). Um desses estudos relatou que a recuperação de memórias autobiográficas como eventos específicos vs. conhecimento pessoal comumente ativou várias regiões, incluindo a MTL, mas que eventos específicos recrutaram regiões implicadas no subsistema perceptual (pré-cuno e lobo parietal superior), bem como regiões de auto-referência (PFC anteromedial; Ford et al., 2011). Finalmente, em uma de nossas experiências recentes, testamos diretamente como os subsistemas conceitual e perceptual suportariam a lembrança da mesma memória autobiográfica de diferentes maneiras. Fizemos um estudo de ressonância magnética funcional (fMRI) no qual os participantes focaram tanto os elementos conceituais (os detalhes temáticos ou de ação) quanto os perceptuais (os detalhes visuais e contextuais do evento) de uma memória autobiográfica. Nossa principal descoberta foi que diferentes redes neurais, alinhadas com o que é apresentado na Figura 1, suportaram de forma única a coleta de um evento como um conceito ou percepção (Gurguryan e Sheldon, submetidos; para uma descoberta relacionada, ver Martial et al., 2018). Na próxima seção, propomos que essas redes de grande escala sejam sistematicamente engajadas pelo hipocampo anterior e posterior para dar esses detalhes, determinando se uma memória é lembrada conceitual ou perceptualmente.

Contribuições Hipocampais para Formas de Memória Autobiográfica Episódica

Atuando a recuperação da memória autobiográfica, o hipocampo associa e integra informações de sistemas de processamento maiores para acessar detalhes da memória para formar uma representação mental coerente (Nadel e Moscovitch, 1997; Hassabis e Maguire, 2009; Winocur e Moscovitch, 2011; Maguire e Mullally, 2013; Moscovitch et al, 2016; Sheldon e Levine, 2016; Sekeres et al., 2018). Tradicionalmente, este papel do hipocampo na recuperação tem sido estudado considerando o hipocampo como uma estrutura homogênea, no entanto, há evidências crescentes de que o hipocampo anterior e posterior desempenham funções distintas de recuperação de memória (Poppenk et al., 2013; Strange et al., 2014). Para a memória autobiográfica, estas distinções funcionais ao longo do eixo longitudinal hipocampal são frequentemente interpretadas com a teoria do gradiente, de modo que o suporte anterior e posterior do hipocampo acede aos detalhes de granulação grosseira vs. granulação fina de uma memória, respectivamente (Evensmoen et al., 2013; Collin et al., 2015; McCormick et al., 2015; Sheldon e Levine, 2015). A actividade hipocampal anterior é pensada para rastrear o acesso a detalhes conceptuais de memórias pessoais passadas (por exemplo, lembrando que uma conferência teve lugar num hotel à beira-mar) enquanto que a actividade hipocampal posterior rastreia o acesso e a elaboração de detalhes de eventos de granulação fina (por exemplo, recordando sentar-se ao lado de Phife na conferência). Há outras evidências de que os hipocampos anterior e posterior estão diferentemente sintonizados para representar informações mnemônicas românticas versus familiares (perceptuais ou experienciais). O hipocampo anterior é o centro de uma rede de novidade em maior escala para a memória e responde a novas interpretações de eventos antigos (Poppenk et al., 2010; Kafkas e Montaldi, 2018) enquanto o hipocampo posterior está situado para responder a informações perceptuais e experienciais familiares de um evento (ver Kondo et al, 2008; McCormick et al., 2015; Zeidman et al., 2015).

Estas discrepâncias na função hipocampal permitem que um evento seja lembrado por diferentes razões. Além disso, a razão para lembrar uma experiência (ampliada na próxima seção), sinalizada pelas regiões pré-frontais do cérebro, é o que determina o posicionamento da atividade ao longo do eixo longitudinal hipocampal para direcionar a recuperação da memória autobiográfica (Preston e Eichenbaum, 2013; Rajasethupathy et al., 2015). Se o objectivo é recuperar uma memória autobiográfica episódica conceptualmente, o hipocampo anterior será preferencialmente activado para recrutar os detalhes associados através de regiões ligadas que processam informação de ordem superior ou de granulação grosseira (por exemplo, os cortices temporais; teoria do gradiente), bem como regiões importantes para o processamento avaliativo (vmPFC, striatum ventral). Como tal, a representação de memória resultante irá desviar-se da experiência inicial de codificação (uma nova representação). Se o objetivo é recuperar uma memória autobiográfica episódica perceptualmente, o hipocampo posterior será ativado para que os detalhes de uma memória sejam restabelecidos como foram vivenciados inicialmente. Detalhes perceptuais mais finos (teoria do gradiente) que representam uma aproximação estreita da experiência codificada (uma representação familiar) serão acessados através de conexões diretas a regiões que processam e integram informação somatosensorial e perceptiva (por exemplo, parahipocampal, cortices retrospleniais, córtex visual e somatosensorial).

Nosso modelo assume que o hipocampo anterior e posterior – e as redes neurais maiores – estão interligados, de modo que há uma interação obrigatória entre esses sistemas de processamento ao construir uma representação de memória episódica (Sheldon e Levine, 2016; para idéias relacionadas, ver Burke et al., 2018). Além de sugerir que uma memória autobiográfica não é lembrada como um evento episódico conceptual ou perceptual, esta ideia também levanta questões sobre a direccionalidade das ligações funcionais entre os segmentos hipocampais quando se trata de recordar. Há um corpo crescente de trabalho sugerindo que o hipocampo anterior desempenha um papel diretivo na recuperação da memória em comparação com o hipocampo posterior, particularmente quando se trata de formar uma representação complexa de eventos mentais. Por exemplo, há evidências de que o hipocampo anterior é necessário para tarefas que envolvem a construção flexível online de representações mentais, incluindo experiências autobiográficas (McCormick et al., 2015; Ito e Lee, 2016; Mack et al., 2018; Monge et al., 2018), mas não memórias semânticas mais rígidas que não requerem essa flexibilidade (por exemplo, Manns et al., 2003a,b; Winocur et al., 2010). No que diz respeito ao nosso enquadramento, poderia ser que uma construção conceptual de ordem superior seja um enquadramento necessário para relembrar representações autobiográficas, uma vez que relembrar estes eventos como memórias episódicas requer sempre a manipulação do conhecimento existente baseado em eventos (Nadel e Moscovitch, 1997; Moscovitch et al., 2006, 2016; Sekeres et al., 2018). Esta idéia, entretanto, é altamente especulativa e nós a apresentamos para estimular a pesquisa sobre a compreensão do papel ubíquo do hipocampo anterior nas formas e funções da memória.

As Funções da Memória Autobiográfica Conceitual e Perceptiva

A este ponto, discutimos como nosso modelo propõe que representações episódicas de experiências autobiográficas possam ser formadas com informações predominantemente conceituais ou perceptuais. Outro elemento principal do nosso modelo é que a capacidade de formar essas diferentes representações é servir a funções díspares fora do domínio da memória (Alea e Bluck, 2007; Vandermorris et al., 2013; Madore et al., 2016; Schacter et al., 2017; Mar e Spreng, 2018). Uma função bem estudada para a memória autobiográfica é dirigir o comportamento futuro, que inclui tarefas cognitivas como a resolução de problemas, pensamento futuro e tomada de decisões (Pillemer, 2003; Bar, 2009; Schacter, 2012).

Um exemplo de uma função diretiva desse tipo é a tomada de decisões baseadas na memória: problemas que requerem o acesso à informação de uma memória passada associada. Estes problemas de decisão podem apresentar-se como tarefas abertas ou fechadas (Simon et al., 1987). Tarefas abertas são aquelas com resultados de decisão incertos e/ou múltiplas formas de alcançar um resultado, tais como decidir sobre renovações da casa ou como planejar uma parte. Tarefas fechadas são aquelas que têm um caminho definido que indica um determinado resultado, tais como um encanador confiando em um conjunto estruturado de ações para decidir como consertar um vaso sanitário quebrado. Uma diferença fundamental entre estes cenários de decisão é que as tarefas abertas são menos dependentes da situação (ou seja, do ambiente) em que ocorrem do que as tarefas fechadas. Tarefas em aberto variam de situação para situação (como renovar uma casa mudará em função da casa), enquanto que decisões fechadas são mais propensas a ocorrer de forma similar em situações (ou seja, a forma como você conserta um vaso sanitário é similar nos banheiros). Esta distinção é importante para entender quando a lembrança perceptual versus a lembrança conceitual será mais eficaz para orientar a tomada de decisões.

Desde que as decisões fechadas são mais estruturadas e ligadas ao ambiente, a lembrança perceptual será eficaz para usar a informação do ambiente atual de uma pessoa como um taco para acessar uma memória passada relevante. Isto é útil para tomar decisões rápidas sobre estímulos encontrados (por exemplo, “Este animal ou alimento é seguro ou perigoso?”), tarefas de navegação (lembrando o caminho preciso para chegar do ponto A ao B) ou lembrar a localização de um item perdido (por exemplo, “Onde eu coloquei minhas chaves?”). Usando a lembrança perceptual para estas decisões, recrutará o hipocampo posterior para ativar processos perceptuais e baseados na experiência para reintegrar mentalmente uma experiência passada e aplicá-la à situação atual. A lembrança perceptiva, no entanto, será menos útil para decisões em aberto. Isto porque as indicações externas (perceptuais) do ambiente actual de uma pessoa podem não reactivar a memória passada correcta para recolher a informação necessária para tomar uma decisão. Nestes casos, a memória conceitual é mais adequada porque esta forma permite a um indivíduo acessar representações de memória generalizadas e avaliá-las à medida que se aplicam à nova situação de decisão em aberto. Exemplos de tais decisões são problemas novos e “ruidosos” que primeiro requerem gerar um resultado desejado (por exemplo, “Como devo redecorar esta casa de banho?”), e depois utilizar esta meta/resposta representada internamente (conceito) para recuperar memórias passadas relevantes (por exemplo, outro projecto de melhoria da casa realizado no passado). Em alguns de nossos trabalhos anteriores, descobrimos que problemas sociais abertos (por exemplo, fazer novos amigos) requerem simulação episódica para construir soluções para esses problemas (Sheldon et al., 2011; Vandermorris et al., 2013), o que postulamos é baseado na lembrança conceitual criando novos resultados para esses problemas. O uso da memória conceitual irá recorrer ao hipocampo anterior durante a memorização, o que estimulará a atividade em regiões cerebrais implicadas em processos esquemáticos e avaliativos (por exemplo, vmPFC; Euston et al.., 2012).

Embora possa haver certas situações que se beneficiam da representação do nosso passado como conceitos principais ou percepções para as funções directivas da memória autobiográfica, a capacidade de mudar dinamicamente entre estas formas de memória é provavelmente o que está subjacente ao uso óptimo da memória (ver também, Richards e Frankland, 2017; Duncan e Schlichting, 2018). Esta ideia torna-se clara quando se pensa nos erros potenciais durante a tomada de decisão que surgiriam se fosse utilizado apenas um método de memorização, o que é ilustrado na Figura 2. Seguindo esta figura, confiar principalmente na memória conceitual pode levar a aplicar memórias autobiográficas de forma muito ampla (ou seja, liberalmente) porque outros detalhes pertinentes de uma experiência são ignorados (por exemplo, encontrar um indivíduo de cabelo curto e barbudo em uma conferência que contou piadas engraçadas). Isto pode levar a que informações de experiências passadas sejam aplicadas incorretamente a um cenário atual de tomada de decisão e a um resultado ruim (por exemplo, identificar erroneamente outros indivíduos de cabelo curto e barbudo como sendo essa pessoa da conferência). Por outro lado, uma confiança excessiva na memória perceptiva pode fazer com que o conhecimento autobiográfico seja aplicado de forma demasiado conservadora (ou seja, rigidamente), levando também a erros na tomada de decisões. Se uma pessoa está à procura de informação de uma experiência passada para decidir apenas focando em detalhes perceptuais específicos, pode obscurecer a capacidade de localizar correctamente uma memória para informar a sua decisão (por exemplo, decidir que o indivíduo engraçado com quem está a falar, com quem se encontrou numa conferência anterior, não é esse indivíduo porque mudou o seu penteado). Em outras palavras, a adesão rígida a apenas uma forma de lembrar pode levar a que informações do passado sejam aplicadas incorretamente a um cenário de tomada de decisão atual. Em vez disso, mudar as contribuições relativas de como nos lembramos é, em última análise, o que permite que as memórias autobiográficas sirvam a várias funções adaptativas. Dado o papel central do hipocampo nestas formas de recordação episódica, é provável que esta região cerebral seja a chave para esta adaptabilidade.

Nesta secção final, enfatizamos como a nossa estrutura descrevendo as diferentes formas de lembrar a tomada de decisões baseadas na memória de impacto, no entanto, prevemos que este impacto se apresentaria de forma semelhante para outras funções directivas da memória autobiográfica, incluindo o planeamento de comportamentos futuros e a resolução de problemas pessoais. Fora das funções diretivas da memória autobiográfica estão aquelas que se relacionam com o eu e com as funções sociais. Pesquisas existentes têm fornecido opiniões sobre como acessar memórias autobiográficas em diferentes níveis, semelhantes à memória conceitual e perceptiva, podem beneficiar e prejudicar essas funções (por exemplo, Pillemer, 2003; Alea e Bluck, 2007; Prebble et al., 2013). Embora fora do escopo deste artigo, vale a pena continuar a pesquisa para entender como diferentes formas de memória operam através destas funções.

Conclusões

As memórias autobiográficas são construções complexas que abrangem uma rica gama de informações, incluindo detalhes episódicos conceituais e perceptuais. Uma única experiência passada pode ser representada na recuperação de várias maneiras, dependendo de como esses detalhes são acessados, e isso é determinado pelo objetivo de lembrar. Aqui, fornecemos uma breve visão geral dos relatos teóricos e descobertas empíricas sobre organização e recuperação de memória autobiográfica para sugerir uma nova divisão na memória autobiográfica episódica. Propusemos duas formas de lembrar o passado – como conceito ou como percepção – e fornecemos um relato neural para essas diferentes formas de lembrar, emergindo de redes hipocampais-corticais díspares. Definimos a razão para estas formas de memorização descrevendo os seus papéis funcionais na tomada de decisões, proporcionando uma nova perspectiva sobre a forma como os objectivos de uma tarefa actual se beneficiam da flexibilidade da memória autobiográfica episódica. Finalmente, propusemos que a capacidade de deslocamento entre diferentes formas de memória, especificada pela contribuição relativa das redes hipocampais-corticais delineadas, é a chave para a memória adaptativa.

Author Contributions

SS construiu a perspectiva e o esquema apresentados para o artigo. SS, LG e CF contribuíram para escrever o rascunho final e deram feedback editorial.

Funding

O financiamento foi fornecido por uma subvenção do Conselho de Pesquisa em Ciências Naturais e Engenharia do Canadá Discovery (#RGPIN-04241) e por fundos do Programa de Cátedras de Pesquisa do Canadá, ambos concedidos às SS.

Conflict of Interest Statement

Os autores declaram que a pesquisa foi realizada na ausência de quaisquer relações comerciais ou financeiras que pudessem ser interpretadas como um potencial conflito de interesses.

Conhecimento

Agradecemos aos apresentadores (Brian Levine, Paul Frankland e Melanie Sekeres) pelos membros dos simpósios (A interação dinâmica entre a lembrança detalhada e o esquecimento) da Conferência Internacional sobre Aprendizagem e Memória de 2018, uma vez que a peça foi inspirada pelas conversas que tiveram durante esta sessão.